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3.000 anni fa, un signore della guerra di nome Yaotl apre un portale in un universo parallelo. Le energie del portale garantiscono a Yaotl l'immortalità: quattro generali e compagni d'armi vengono trasformati in pietra. Il portale libera anche 13 mostri immortali che distruggono il suo esercito e i suoi nemici e diventano i famosi mostri della leggenda con il passare dei secoli.

Nel presente, le Teenage Mutant Ninja Turtles si sono separate dopo aver sconfitto Shredder; il Maestro Splinter ha inviato Leonardo in America Centrale per l'addestramento, dove protegge un villaggio dai banditi locali. Donatello lavora come specialista informatico, Michelangelo come animatore di feste di compleanno chiamato "Cowabunga Carl" e Raffaello continua a combattere il crimine di notte come vigilante mascherato conosciuto come il Guardiano Notturno, che tiene nascosto alla sua famiglia e ai suoi amici. La vecchia amica delle Tartarughe, April O'Neil, gestisce una società di spedizioni che si occupa di localizzare e acquistare reliquie per i collezionisti, assistita dal suo fidanzato, Casey Jones.

April si reca in America Centrale per lavoro e trova Leo, dicendogli che i suoi fratelli si sono allontanati. Torna a New York City con una statua per il ricco magnate Max Winters. Anche Leo ritorna e April e Casey consegnano la statua a Winters. Winters ingaggia l'ex comandante in seconda di Shredder, Karai e il suo clan ninja Foot Clan per cercare i 13 mostri in città prima che il portale si riapra. Raph incontra Casey, che gli rivela di essere a conoscenza della sua doppia identità e si unisce a lui nella caccia ai criminali. Winters, che in realtà è Yaotl, rianima i suoi quattro generali di pietra utilizzando la tecnologia creata dalla sua azienda.

Leo torna nella tana delle Tartarughe nelle fogne e si riunisce con Splinter e i suoi fratelli. Splinter proibisce alle Tartarughe di combattere il crimine finché non saranno di nuovo in grado di agire come una squadra. Mentre si allenano, le Tartarughe incontrano una delle 13 bestie, Bigfoot. Le Tartarughe affrontano Bigfoot, contravvenendo agli ordini di Leonardo e Splinter ed entrando in conflitto con il Clan del Piede. Mentre le Tartarughe e i ninja del Piede combattono, un Bigfoot in fuga viene catturato dai generali. Il giorno dopo, Splinter vede un servizio del telegiornale sulla distruzione lasciata dalla battaglia e rimprovera aspramente i suoi figli per avergli disobbedito. In seguito, Raphael fa visita a Casey e i due incontrano il Vampiro Succubor, un altro dei mostri. Assistono alla sua cattura da parte del Piede e dei Generali della Pietra, ma vengono individuati. Nonostante la fuga, Raph viene ferito e messo fuori combattimento. Casey riporta Raph all'appartamento mentre April chiede aiuto alle altre Tartarughe e scopre l'identità di Yaotl e dei suoi generali. Dopo essere stato rianimato, Raph propone di inseguire Yaotl, ma Leonardo gli proibisce di andare fino a quando Splinter non gli darà il permesso. Raphael abbandona con rabbia la squadra e indaga da solo.

Leo, Donnie e Mikey pianificano la loro prossima mossa e Donatello scopre che il prossimo portale si aprirà sulla torre di Winters. Scheggia dice a Leonardo che la sua squadra è incompleta e che sa cosa deve fare. Dopo che 11 mostri sono stati catturati, il Generale Aguila interroga Yaotl sui suoi piani e sul portale. Yaotl rivela che vuole liberare i suoi generali dalle loro prigioni di pietra e spezzare la maledizione che li tiene in vita. I generali cospirano per tradire Yaotl, volendo rimanere immortali. Nei panni del Guardiano Notturno, Raph incontra il Diavolo del Jersey, uno dei mostri rimasti, ma lo scaccia. Leo, non riconoscendo il fratello, insegue il Guardiano Notturno per tutta la città, credendo che non sia altro che un delinquente arrogante. Dopo una breve lotta, Leo scopre che Raph è il Guardiano Notturno. I fratelli discutono su quanto le cose siano cambiate da quando Leo se n'è andato. Scoppia un'altra rissa, ma quando Raph spezza le spade di Leo e quasi trafigge il fratello con il suo sais, fugge in preda ai sensi di colpa e alla vergogna. I generali catturano un Leo indebolito, con l'intenzione di sostituirlo alla tredicesima bestia scomparsa, e Raph decide di fare ammenda salvando Leo. Quando il portale si apre, Yaotl scopre il tradimento dei suoi generali, mentre Splinter e le Tartarughe, accompagnati da Casey e April, si fanno strada attraverso il cordone del Clan del Piede e fanno irruzione nella torre. Yaotl ammette agli eroi che vuole solo rispedire i mostri da dove sono venuti e i generali rivelano che intendono usare il portale per portare altri mostri alla conquista del mondo.

Rifiutandosi di tradire Yaotl in cambio di servire i generali, Karai, April, Casey e il Clan del Piede lavorano insieme alla ricerca del mostro finale, il Mostro Marino, mentre le Tartarughe combattono i generali. Splinter e Yaotl combattono i numerosi mostri che emergono dal portale. April, Casey e Karai arrivano alla torre con il Mostro Marino. Il Mostro Marino si schianta contro i Generali, trascinandoli nel portale prima che si chiuda. Karai li avverte di godersi la vittoria finché dura, affermando in modo criptico che presto dovranno affrontare i volti del loro passato prima di scomparire. Un Yaotl ormai mortale onora Splinter e le Tartarughe, ringraziandoli per aver esaudito il suo desiderio prima di disperdersi nell'aldilà. Splinter mette l'elmo di Yaotl tra i suoi trofei, così come l'elmo Nightwatcher di Raph e la testa "Cowabunga Carl" di Mikey. Mentre tornano al loro ruolo di oscuri guardiani di New York, Raph dice che le Tartarughe saranno sempre fratelli.