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Nel 1961, l'Arca, un'astronave cybertroniana che trasporta un'invenzione in grado di porre fine alla guerra tra gli Autobot e i Decepticon, si schianta sul lato oscuro della Luna. L'incidente viene rilevato dalla NASA e il presidente John F. Kennedy autorizza una missione per portare un uomo sulla Luna come copertura per indagare sulla navicella. Nel 1969, l'equipaggio dell'Apollo 11 atterra sulla Luna e ispeziona segretamente l'Arca prima di tornare a casa. Il Presidente Richard Nixon ordina loro di mantenere segreti i dettagli della missione.

Nel presente, quattro anni dopo l'Egitto, gli Autobot assistono gli umani nella prevenzione di grandi conflitti. Durante una missione sul sito del disastro nucleare di Chernobyl del 1986 in Ucraina per indagare su una sospetta tecnologia aliena, gli Autobot vengono attaccati dallo scienziato Decepticon Shockwave e dal suo verme gigante Driller. Dopo la fuga dei due, Optimus Prime scopre che la tecnologia è una cella a combustibile dell'Arca, che si pensava fosse andata perduta dopo la fuga da Cybertron. Dopo aver appreso della missione top-secret sulla Luna, gli Autobot vi si recano e scoprono Sentinel Prime, il predecessore di Optimus alla guida degli Autobot, in stato comatoso, e cinque Pilastri da lui creati per creare un "Ponte Spaziale", un tunnel spaziale che può essere utilizzato per teletrasportare la materia tra due punti. Una volta tornato sulla Terra, Optimus utilizza l'energia della Matrice della Leadership per rianimare Sentinel Prime.

Nel frattempo, Sam Witwicky vive con la sua nuova ragazza, Carly Spencer, ma non riesce a lavorare con gli Autobot né a trovare un lavoro. Dopo aver trovato un lavoro, il suo collega Jerry Wang gli fornisce informazioni sull'Arca, prima che Jerry venga assassinato dal Decepticon Laserbeak. Sam contatta Seymour Simmons e si rende conto che i Decepticon stanno uccidendo le persone collegate alle missioni spaziali americane e sovietiche verso l'Arca. Individuano due cosmonauti sopravvissuti, che rivelano le foto satellitari di centinaia di Pilastri stoccati sulla Luna. Sam capisce che i Decepticon hanno fatto irruzione nell'Arca molto prima della missione Apollo 11 e hanno lasciato intenzionalmente Sentinella e i cinque Pilastri perché gli Autobot li trovassero, sapendo che Sentinella è la chiave per attivare i Pilastri. Gli Autobot combattono i Decepticon che li inseguono e si affrettano a riportare Sentinella alla loro base per proteggerla, ma Sentinella li tradisce e uccide Ironhide, rivelando di aver fatto un patto con Megatron per garantire la sopravvivenza di Cybertron.

Sentinel usa i Pilastri per trasportare centinaia di Decepticon nascosti dalla Luna alla Terra. Dylan Gould, il capo di Carly, si scopre che sta lavorando con i Decepticon dopo aver catturato Carly con l'aiuto di Soundwave, che era stato mascherato da una Mercedes SLS AMG che aveva regalato a Carly. Gli Autobot vengono esiliati dalla Terra su richiesta dei Decepticon, ma mentre la loro nave lascia la Terra, viene distrutta da Starscream, uccidendo apparentemente gli Autobot. I Decepticon invadono Chicago mentre posizionano i Pilastri in tutto il mondo per iniziare a trasportare il loro mondo natale Cybertron nel Sistema Solare, per poi utilizzare le risorse della Terra per ricostruire il loro mondo, compresi gli esseri umani, che saranno utilizzati come schiavi. Sam si allea con l'ex soldato Robert Epps per andare a Chicago a salvare Carly e arrestare Dylan, ma vengono quasi uccisi dai Decepticon prima che gli Autobot intervengano, rivelando che gli Autobot si sono nascosti durante il lancio della loro nave per convincere i Decepticon che erano stati distrutti.

Gli Autobot, insieme alle squadre NEST e ai Navy SEAL, riescono a salvare Carly e iniziano a combattere i Decepticon. Soundwave e i Decepticon mettono temporaneamente fuori uso e catturano alcuni Autobot, uccidendo Que. Tuttavia, gli Autobot in miniatura Wheelie e Brains sabotano una nave Decepticon, creando un diversivo e permettendo agli Autobot di fuggire, mentre Bumblebee uccide Soundwave. Molti altri Decepticon, tra cui Laserbeak, Driller, Starscream e Shockwave, vengono uccisi durante la battaglia.

Sam combatte contro Dylan e lo fa cadere nel Pilastro, fulminandolo e uccidendolo. Bumblebee e Ratchet distruggono il Pilastro di Controllo, disabilitando in modo permanente il Ponte e causando la distruzione di Cybertron parzialmente trasportato dopo l'implosione. Optimus e Sentinel combattono mentre Carly convince Megatron che sarà sostituito da Sentinel come leader dei Decepticon. Sentinel ha la meglio su Optimus ma viene messo fuori combattimento da Megatron, che è determinato a riconquistare la sua leadership. Megatron offre falsamente una tregua, ma Optimus rifiuta di accettare la sua resa e lo decapita. Optimus poi giustizia Sentinel con un fucile da caccia per aver tradito i suoi insegnamenti. Carly e Sam si riuniscono e gli Autobot rimangono sulla Terra come loro casa permanente.