Una ragazzina sale sulla nave di un leggendario cacciatore di mostri marini dando inizio a un'epica avventura in mari inesplorati che entrerà nella storia.
Per centinaia di anni, le bestie marine sono emerse per creare scompiglio contro l'umanità. In risposta, i marinai noti come "cacciatori" si avventurano sulle loro navi per dare la caccia alle bestie attraverso l'oceano. Il più famoso e di successo è l'equipaggio dell'Inevitabile, guidato dal leggendario Capitano Corvo, dalla sua prima ufficiale Sarah Sharpe e dal figlio adottivo Jacob Holland. I cacciatori sono sostenuti finanziariamente dal Re e dalla Regina della Corona, che hanno fondato un'illustre società chiamata Tre Ponti come risultato del successo ottenuto dai cacciatori nel corso dei secoli. Dopo essere stato quasi ucciso durante una battuta di caccia, Corvo dice a Jacob che lo nominerà capitano una volta che avranno ucciso una bestia marina femmina nota come Red Bluster che gli aveva rubato l'occhio decenni prima.
L'equipaggio torna a Three Bridges per riscuotere il pagamento per la loro ultima cattura, ma il Re e la Regina gli comunicano che presto saranno sostituiti da una nave da guerra chiamata Imperator, guidata dall'Ammiraglio Hornagold, il quale ritiene che i cacciatori siano ormai superati e che continueranno a cacciare le bestie marine al loro posto. Questo fa arrabbiare Corvo e Sarah e quasi li fa arrestare prima che Jacob proponga di dare alla sua ciurma un'altra possibilità di uccidere il Punteruolo Rosso per dimostrare il loro valore. Il Re e la Regina e l'Ammiraglio Hornagold accettano e la Corona indice una gara tra gli equipaggi dell'"Imperator" e dell'"Inevitable" e al vincitore viene concesso di cacciare le bestie marine in loro nome.
Dopo la partenza, l'equipaggio scopre che un'orfana di nome Maisie Brumble si è imbarcata sulla nave per unirsi a loro, ispirata dai suoi defunti genitori, morti durante una battuta di caccia. L'Inevitabile trova e attacca la Red Bluster. Contro gli ordini di Corvo, Jacob permette a Maisie di tagliare la corda che collega la nave al Bluster, salvando così l'equipaggio, ma lascia che il Bluster fugga e getti Jacob e Maisie in mare. Adirato, Corvo li tiene sotto tiro e chiede a Jacob di portargli Maisie prima che il Bluster emerga dagli abissi e inghiotta Maisie e Jacob.
Il Bluster porta Jacob e Maisie su un'isola isolata popolata da altre bestie. Maisie scopre che il Bluster non è malvagio e fa amicizia con la bestia, chiamandola Red, mentre fa amicizia anche con una bestia più piccola di nome Blue. Maisie inizia a credere che i mostri siano in realtà solo creature incomprese, cosa che Jacob inizialmente nega. Jacob e Maisie convincono Red a portarli sull'isola di Rum Pepper, in modo da assicurarsi una nave per tornare a Three Bridges.
Credendo che Jacob sia morto, Corvo cerca un'anziana mercante di nome Gwen Batterbie, che dà a Corvo un arpione con la punta avvelenata abbastanza potente da uccidere Red. Mentre sono in groppa a Red, Jacob e Maisie stringono un legame con la creatura e tra di loro, con Jacob che si convince che le bestie sono innocenti. Raggiungono l'isola di Rum Pepper ma scoprono che l'Imperator e Hornagold sono di stanza lì. Red attacca la nave dopo essere stato colpito da un membro dell'equipaggio e ferisce inavvertitamente Maisie nella colluttazione. Dopo aver distrutto l'Imperator, Jacob impedisce momentaneamente a Red di uccidere Hornagold.
Red avvista l'Inevitabile e attacca, ma viene colpita dall'arpione con la punta avvelenata e quasi muore; Corvo la tiene in vita abbastanza a lungo da portarla alla Corona come trofeo. Maisie viene curata e rimessa in salute, ma poi viene imprigionata a bordo dell'Inevitabile che arriva a Three Bridges con Red al seguito. Dopo che Blue libera Maisie, si rende conto che l'odio per le bestie marine è tutta propaganda creata dalla Corona per estendere il proprio dominio.
Corvo si prepara a giustiziare pubblicamente Red prima di essere fermato da Jacob. Corvo e Jacob combattono, mentre Maisie e Sarah, che inizia a credere alla visione del mondo delle bestie di Maisie, liberano Red dai suoi legami. Maisie e Jacob convincono Red a risparmiare Corvo, smascherando così la Corona per i suoi inganni. Dopo aver assistito alla natura passiva delle bestie, Corvo e il resto del regno rinunciano alle loro convinzioni. Con Red e le altre bestie marine lasciate in pace, Maisie, Blue e Jacob iniziano la loro nuova vita insieme come una famiglia.