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Due anni dopo essere diventato Spider-Man, Peter Parker si allontana dal suo interesse amoroso Mary Jane Watson e dal suo migliore amico Harry Osborn e scopre che sua zia May rischia lo sfratto. Si ritrova a subire perdite temporanee ma ricorrenti dei suoi poteri, spesso in situazioni di pericolo di vita. Harry, che ora è a capo della divisione di ricerca genetica e scientifica della Oscorp, sponsorizza un progetto di energia a fusione dello scienziato nucleare Otto Octavius, che fa amicizia con Peter e gli fa da mentore. Mentre maneggia materiali pericolosi, Octavius indossa un'imbracatura di potenti braccia tentacolari robotiche dotate di intelligenza artificiale.

Durante una dimostrazione pubblica a cui Peter e Harry assistono, un picco di energia provoca la destabilizzazione del reattore a fusione. Octavius si rifiuta di spegnere il reattore, che diventa critico, uccidendo sua moglie e bruciando il chip inibitore che blocca le braccia dal suo sistema nervoso. Nei panni di Spider-Man, Peter riesce a spegnere l'esperimento. In ospedale, i medici si preparano a rimuovere chirurgicamente l'imbracatura di Octavius. Senza il chip inibitore, le braccia sono diventate senzienti e si difendono uccidendo i medici. In seguito, Octavius si rifugia in un porto. Ormai corrotto dall'intelligenza artificiale delle armi, decide di riprovare il suo esperimento e rapina una banca per finanziarlo. Il Daily Bugle chiama lo scienziato "Doctor Octopus".

Mary Jane si fidanza con l'astronauta John Jameson, il figlio del direttore del Bugle J. Jonah Jameson. Peter subisce un crollo emotivo per la sua incapacità di bilanciare la sua vita e perde completamente i suoi poteri a causa dello stress. Smette di essere l'Uomo Ragno, torna alla sua vita normale e tenta senza successo di riconciliarsi con Mary Jane. Inoltre, confessa finalmente a zia May la verità sulla morte dello zio Ben. Zia May lo perdona, ma l'aumento del tasso di criminalità in città preoccupa Peter.

Avendo bisogno dell'isotopo trizio per alimentare il suo reattore, Octavius fa visita a Harry per richiederlo. Harry accetta in cambio dell'Uomo Ragno, che ritiene ancora responsabile della morte di suo padre. Dice a Octavius di cercare Peter, che Harry crede sia amico dell'Uomo Ragno, ma gli dice di non fare del male a Peter. Octavius trova Peter, gli dice di trovare l'Uomo Ragno e cattura Mary Jane. La sua messa in pericolo fa sì che a Peter ritornino i poteri e che dia la caccia a Octavius.

Mentre combattono, cadono su un treno della metropolitana di New York. Octavius lo sabota e lascia a Peter il compito di salvare il treno in deragliamento, cosa che gli costa non poco. Octavius cattura un Peter indebolito e lo consegna a Harry. Harry si prepara a uccidere l'Uomo Ragno, ma rimane scioccato nel vedere Peter sotto la maschera. Peter convince Harry a condurlo nel covo di Octavius, perché sono in gioco cose più importanti. I due si scontrano di nuovo mentre la reazione nucleare inizia a minacciare la città. Peter rivela la sua identità e convince Octavius a lasciar perdere il suo sogno per il bene comune. Octavius ordina ai tentacoli di obbedirgli e si sacrifica per distruggere l'esperimento. Mary Jane vede la vera identità di Peter, che dice che è il motivo per cui non possono stare insieme.

Nel frattempo, Harry riceve una visione di suo padre in uno specchio, che lo prega di vendicare la sua morte, ma Harry si rifiuta di fare del male a Peter. Infuriato, Harry manda in frantumi lo specchio, rivelando inavvertitamente una stanza segreta contenente l'attrezzatura di Green Goblin di suo padre. Il giorno del suo matrimonio, Mary Jane abbandona John all'altare e corre a casa di Peter. Dopo essersi baciati, sentono le sirene della polizia e Mary Jane lo incoraggia ad andare ad aiutarli come Spider-Man.