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L'astronave della Federazione USS Enterprise arriva alla base stellare Yorktown, per rifornire l'equipaggio e per un congedo a terra. Il capitano James T. Kirk, che lotta per trovare un senso alla sua esplorazione, ha chiesto una promozione a viceammiraglio e raccomanda Spock come suo sostituto. Nel frattempo, Hikaru Sulu si riunisce alla sua famiglia, Montgomery Scott lavora per mantenere la nave operativa e Spock e Nyota Uhura hanno chiuso la loro relazione; Spock riceve anche la notizia da Nuova Vulcano che l'Ambasciatore Spock è morto.

L'Enterprise viene inviata in missione di salvataggio dopo che una capsula di salvataggio esce alla deriva da una vicina nebulosa inesplorata. La sua occupante, Kalara, sostiene che la sua nave è bloccata su Altamid, un pianeta della nebulosa. All'arrivo, un enorme sciame di piccole navi tende un'imboscata all'Enterprise e la fa rapidamente a pezzi. Il leader dello sciame, Krall, e il suo equipaggio salgono a bordo dell'Enterprise danneggiata, catturano e uccidono molti membri dell'equipaggio e tentano di catturare l'Abronath, una reliquia recuperata durante una recente missione. Kirk ordina all'equipaggio di abbandonare la nave, lasciando che la sezione del disco dell'Enterprise in disintegrazione si schianti su Altamid.

Sul pianeta, Krall cattura Sulu, Uhura e gli altri sopravvissuti. Kirk e Pavel Chekov, accompagnati da Kalara, localizzano la sezione a disco dell'Enterprise. Sapendo che Kalara sapeva che sarebbero stati attaccati, Kirk la inganna facendole rivelare di essere una spia di Krall. Viene uccisa quando Kirk e Chekov sfuggono ai soldati di Krall e ribaltano il piattino dell'Enterprise, schiacciandola. Altrove sul pianeta, il dottor Leonard McCoy e uno Spock ferito cercano altri sopravvissuti. Spock dice a McCoy di aver chiuso la sua relazione con Uhura e di voler lasciare la Flotta Stellare per aiutare i sopravvissuti vulcaniani e continuare il lavoro del defunto Ambasciatore Spock. Jaylah, una spazzina che in precedenza era sfuggita all'accampamento di Krall in cui era stato ucciso suo padre, salva Scott e lo porta nella sua casa di fortuna, la USS Franklin, una nave della Flotta Stellare dispersa da oltre un secolo. Scott si riunisce a Kirk, Chekov, McCoy e Spock. Krall costringe l'equipaggio dell'Enterprise a consegnare l'Abronath, poi lo usa per completare un'antica arma biologica. Una volta completato il dispositivo, Krall intende uccidere gli abitanti di Yorktown e poi usare la base per attaccare la Federazione Unita dei Pianeti. Kirk e gli altri liberano l'equipaggio mentre Krall si lancia nello spazio con l'arma biologica, guidando i suoi droni verso Yorktown.

I sopravvissuti dell'Enterprise potenziano la Franklin e la lanciano all'inseguimento di Krall. Pensando che il sistema dello sciame possa essere vulnerabile alle alte frequenze come le VHF o la radio, lo disturbano e lo distruggono trasmettendo la canzone "Sabotage" dei Beastie Boys. Krall viene inseguito dalla Franklin attraverso Yorktown. Uhura, Kirk e Scotty scoprono dai diari di bordo della Franklin che Krall è in realtà Balthazar Edison, l'ex capitano della Franklin. Soldato umano pre-Federazione, Edison rifiutò i principi di unità e cooperazione della Federazione con ex nemici come gli Xindi e i Romulani. Quando lui e il suo equipaggio rimasero bloccati su Altamid da un tunnel spaziale, i sopravvissuti usarono la tecnologia dei nativi estinti per prolungare la loro vita a scapito degli altri e riutilizzarono i droni minerari inattivi dell'antica razza nello sciame. Pensando che la Federazione li abbia abbandonati, Edison progetta di distruggere la Federazione e di riprendere il conflitto galattico. Kirk insegue Edison nel sistema di ventilazione della Yorktown, dove Edison attiva l'arma biologica. Prima che possa diffondersi, Kirk la espelle insieme a Edison nello spazio, dove l'arma disintegra Edison. Utilizzando una nave aliena requisita, Spock e McCoy salvano Kirk pochi istanti prima che anche lui venga spazzato via nello spazio.

In seguito, il Commodoro Paris chiude i fascicoli del Capitano Edison e dell'equipaggio della USS Franklin. Sebbene gli sia stata offerta la promozione a viceammiraglio, Kirk decide di rimanere come capitano; Spock sceglie di rimanere nella Flotta Stellare e rinnova la sua relazione con Uhura. Su raccomandazione di Kirk, Jaylah viene accettata all'Accademia della Flotta Stellare. Mentre l'equipaggio festeggia il compleanno di Kirk, assiste alla costruzione della nuova nave, la USS Enterprise-A, e riprende la sua missione.