Miles Morales si imbatte in Peter Parker, morto da tempo. Questo Peter Parker, però, non proviene dal suo mondo, ma da un'altra parte del multiverso. Con la guida di Parker, Miles diventerà Spider-Man e, grazie a lui, entrerà a far parte dello "Spider-Verse" in continua espansione.
I piani per un film animato su Spider-Man di Phil Lord e Christopher Miller sono trapelati nel 2014 e sono stati annunciati nell'aprile 2015. Persichetti, Ramsey e Rothman si sono aggiunti nei due anni successivi, mentre Moore e Schreiber sono entrati nel cast nell'aprile 2017. Lord e Miller volevano che il film avesse uno stile unico, combinando l'animazione computerizzata con le tecniche tradizionali dei fumetti disegnati a mano, ispirate al lavoro della co-creatrice di Miles Morales Sara Pichelli. Il film ha richiesto fino a 140 animatori, la più grande troupe utilizzata da Sony Pictures Animation per un lungometraggio. Il film è dedicato alla memoria dei creatori di Spider-Man, Stan Lee e Steve Ditko, entrambi scomparsi nel 2018.
Spider-Man: Into the Spider-Verse è stato presentato in anteprima al Regency Village Theater di Los Angeles il 1° dicembre 2018 ed è stato distribuito nelle sale degli Stati Uniti il 14 dicembre nei formati Dolby Cinema, RealD 3D, IMAX 3D e 4DX. Il film ha incassato 375,5 milioni di dollari in tutto il mondo a fronte di un budget di 90 milioni di dollari. Ha ricevuto ampi elogi dalla critica per l'animazione, i personaggi, la storia, il doppiaggio, le sequenze d'azione, l'umorismo e il cuore. Il film ha vinto il premio come Miglior Film d'Animazione alla 91esima edizione degli Academy Awards, diventando il primo film non Disney/Pixar a vincere il premio dopo Rango (2011), nonché il primo film non Disney/Pixar dopo Happy Feet (2006) a vincere quando era in lizza anche un film Disney/Pixar, e ha ottenuto un successo analogo alla 76esima edizione dei Golden Globe Awards, alla 72esima edizione dei British Academy Film Awards e alla 46esima edizione degli Annie Awards. Due sequel, Spider-Man: Across the Spider-Verse e Spider-Man: Beyond the Spider-Verse, usciranno rispettivamente nel giugno 2023 e nel marzo 2024. È in fase di sviluppo anche un film spin-off.
L'adolescente di New York Miles Morales lotta per essere all'altezza delle aspettative del padre, l'agente di polizia Jefferson Davis, che vede Spider-Man come una minaccia. Miles si adatta alla scuola e va a trovare suo zio Aaron Davis, che lo porta in una stazione della metropolitana abbandonata per dipingere graffiti. Miles viene morso da un ragno radioattivo e acquisisce abilità simili a quelle dell'Uomo Ragno.
Tornando alla stazione, Miles scopre un collisore costruito da Wilson Fisk, che spera di accedere agli universi paralleli per riportare in vita la moglie e il figlio scomparsi, di cui incolpa Spider-Man. Miles assiste al tentativo di Spider-Man di disattivare il collisore mentre combatte contro gli scagnozzi di Wilson, Green Goblin e il Prowler. Spider-Man salva Miles, ma Green Goblin spinge Spider-Man nel collisore, causando un'esplosione che uccide Goblin e ferisce gravemente Spider-Man. Spider-Man dà a Miles una chiavetta USB progettata per disattivare il collisore, avvertendo che la macchina potrebbe distruggere la città se riattivata. Dopo aver assistito con orrore all'uccisione di Spider-Man da parte di Wilson, Miles fugge con Prowler al suo inseguimento, riuscendo alla fine a scappare.
Mentre la città piange la morte dell'Uomo Ragno, Miles cerca di onorare la sua eredità e di diventare il nuovo Spider-Man. Mentre prova le sue nuove abilità, danneggia inavvertitamente il disco. Sulla tomba dell'Uomo Ragno, Miles incontra Peter B. Parker, una versione più vecchia e logora dell'Uomo Ragno proveniente da un'altra dimensione. Dopo averlo incontrato, Miles scopre la sua capacità di emettere esplosioni bioelettriche chiamate "soffi di veleno". Peter accetta con riluttanza di addestrare Miles in cambio di un aiuto per rubare i dati per creare un nuovo drive. Si infiltrano nella struttura di ricerca di Wilson e Miles scopre di avere il potere di diventare invisibile. I due si confrontano con la scienziata pazza Olivia Octavius, che scopre che Peter morirà a causa del decadimento cellulare se rimarrà nella loro dimensione.
Inseguiti da Octavius attraverso il laboratorio e la foresta circostante, Miles e Peter vengono salvati da Gwen Stacy, una Donna Ragno proveniente da un'altra dimensione. In seguito fanno visita alla zia di Peter, May Parker, che sta ospitando altri Spider-people provenienti da altre dimensioni - Spider-Man Noir, Peni Parker e Spider-Ham - anch'essi in via di deterioramento. Miles si offre di disattivare il collisore in modo che gli altri possano tornare a casa, ma dopo averlo interrogato e messo alla prova, gli dicono che non ha esperienza. Affranto, Miles si ritira a casa di Aaron, dove scopre che Aaron è il Prowler. Miles torna a casa di May, dove Peni ha completato la nuova unità; viene seguito da Wilson, Prowler, Octavius, Scorpion e Tombstone. Durante la rissa che ne segue, Miles rivela la sua identità ad Aaron proprio mentre quest'ultimo lo mette alle strette. Non volendo uccidere il proprio nipote, Aaron risparmia Miles, ma viene colpito mortalmente da Wilson. Miles fugge con Aaron, che gli dice di andare avanti prima di morire. Jefferson arriva sulla scena e Miles scappa, inducendo Jefferson a scambiare Spider-Man per l'assassino di Aaron.
Gli eroi si riuniscono con un Miles sconvolto nel suo dormitorio. Peter trattiene Miles per garantire la sua sicurezza e se ne va con gli altri, scegliendo di sacrificarsi rimanendo indietro e disattivando il collisore. Jefferson arriva davanti alla porta di Miles e, supponendo che Miles non voglia parlargli, si scusa per i suoi errori e ispira Miles. Miles riesce a controllare i suoi poteri, sfugge alle costrizioni e crea il suo costume da Spider-Man con l'aiuto di May. Si unisce agli eroi, sconfiggendo gli esecutori di Wilson e utilizzando la nuova unità per rimandarli a casa. Wilson combatte contro Miles, attirando l'attenzione di Jefferson, che capisce che Miles è dalla sua parte. Jefferson incoraggia Miles, che sottomette Wilson con il suo getto di veleno e lo lancia contro l'interruttore di sicurezza, distruggendo il collisore.
Wilson e i suoi scagnozzi vengono arrestati per i loro crimini e Jefferson riconosce il nuovo Spider-Man come un eroe mentre riceve le prove degli omicidi di Peter e Aaron commessi da Wilson. Miles si assume le responsabilità della sua nuova vita, mentre gli eroi tornano alle loro vite nelle rispettive dimensioni. In seguito, Gwen trova un modo per contattare Miles dalla sua dimensione.
In un'altra dimensione, Miguel O'Hara viaggia nell'universo della serie animata di Spider-Man del 1967 e discute con il suo Spider-Man.